Billy Crudup a fait ses débuts au cinéma en 1996 dans Sleepers de Barry Levinson, aux côtés de Robert De Niro, Brad Pitt et Jason Patric, puis a joué sous la direction de Woody Allen dans Tout le monde dit I Love You de Woody Allen. Il a ensuite tenu le rôle principal de Inventing the Abbotts de Pat O’Connor, avec Liv Tyler et Joaquin Phoenix.
En 1998, il a tenu le premier rôle de WITHOUT LIMITS de Robert Towne. Son portrait du coureur de fond Steve Prefontaine lui a valu le National Board of Review Award de la meilleure révélation. Il a ensuite été l’interprète de THE HI-LO COUNTRY de Stephen Frears et a prêté sa voix au film d’animation PRINCESSE MONONOKé de Hayao Miyazaki.... Suite...